Bár a Winchester névről az egész világon a puskákra asszociálnak, tévhit, hogy az ezeket gyártó és forgalmazó vállalat alapítója fejlesztette ki a világhírt jelentő ismétlőfegyvereket. Oliver ugyanis nem mérnök volt, hanem roppant jó üzleti érzékkel megáldott kereskedő.
Pályafutását textilgyártóként kezdte New Yorkban és a Connecticut állambeli New Havenben. Az 1840-es években azonban megtudta, hogy a Smith & Wesson egyik részlege már a csőd szélén áll, és kapva kapott az alkalmon: néhány hasonlóan vállalkozó kedvű társával 1850-ben felvásárolta a Volcanic Repeating Arms Company részvényeit.
Ügyes üzletemberként azonban itt nem állt meg: 1857-re többségi tulajdonossá vált, korábbi székhelyét tette meg a cég központjává és a vállalat nevét is ehhez igazította, így jött létre a New Haven Arms Company.
Ez persze még nem oldotta meg a vállalkozás központi problémáját: bár a Volcanic ismétlőfegyverek technológiája párját ritkította a maga kategóriájában, a nagyobb kaliberű fegyverekhez képest alacsony volt a hatékonysága és megbízhatósága. Az alacsony érdeklődés pedig alacsony bevételeket jelentett.
Winchester szerencséjét – és egyben a cég első nagy sikerét – az jelentette, hogy egy zseniális mérnök állt rendelkezésére. Benjamin Tyler Henry 1857-1860 között a Volcanic ismétlőfegyver átalakításán és megújításán dolgozott, és a munka nem volt hiábavaló.
A Henry puska szó szerint átütő sikernek bizonyult, hiszen a következő hat évben nagyjából 12 000 darabot gyártottak le belőle. Az első, valóban a Winchester nevet viselő, 1866-os modell épp ennek a Henry puskának volt a továbbfejlesztett változata.
Oliver életében a cég még egy hatalmas sikert tudhatott magáénak. Ez az 1873-as modell volt, amelyre az utókor már csak úgy hivatkozott: the gun that won the west – vagyis a fegyver, ami megnyerte a nyugatot. Ez a modell volt ugyanis az, amit az Észak-Amerika nyugati része felé induló telepesek és úttörők ezerszámra használtak.
Winchester alig két héttel hetvenedik születésnapja után, 1880. december 11-én hunyt el. A vállalatot egyetlen fia, William Wirt Winchester örökölte, aki azonban 1881 márciusában meghalt tuberkulózisban.
William feleségének meggyőződése volt, hogy a családon átok ül, a Winchester puskák által lelőtt emberek szelleme kísérti, éppen ezért a kaliforniai San Jose-ba költözött, ahol egy „kaotikus kúria” építkezésébe kezdett. A gyakorlatilag terv nélkül felhúzott hatalmas ház 1884-től egészen Sarah 1922-es haláláig, megállás nélkül épült – a legenda szerint azért, hogy összezavarja a bosszúvágyó lelkeket.
